Dos años después del ataque del CCG al Anteiku, la ciudad de Tokio cambia drásticamente debido a la influencia del CCG. Además, los ghouls siguen siendo un problema, pues ahora se han vuelto más cautos. Sin embargo, se creará la nueva escuadra experimental Quinx para mantenerlos a raya, un grupo liderado por un mitad ghoul, mitad humano.
Fate/Apocrypha tiene lugar en un mundo paralelo a Fate/Stay Night, donde el Santo Grial fue alejado de ciudad Fuyuki tras la Tercera Guerra. Una serie de sucesos marcarán el comienzo de una nueva Guerra Santa por el Grial en Trifas. Dos bandos se enfrentarán la “Facción Negra”, con miembros de Yggdramillennia y la “Facción Roja", con miembros de la Asociación de Magos y un miembro de la Iglesia.
Academia Hyakkaou, una prestigiosa escuela privada. Aquí, en esta academia, los estudiantes se dividen en estratos sociales. De pie por encima de todos los demás está el Consejo Estudiantil, que gobierna sobre los estudiantes con sus juegos de apuestas. Es el cielo si ganas, y el infierno si pierdes. Los adeptos a los juegos de azar son la envidia de todos, mientras que los débiles se quedan a sufrir la locura de la academia. Nuestro protagonista pertenece a la categoría de los débiles y queda endeudado convirtiendo su vida en un infierno. Una chica con un apetito casi sexual a las apuestas se transfiere a esta academia, su nombre es Jabami Yumeko y le pide a Suzui Ryouta que le enseñe los alrededores, qué le depara al futuro de nuestro protagonista y esta misteriosa chica.